Гистогенез требует упорядоченной работы переключающих факторов. Он обеспечивается либо детальным набором инструкций о том, как клетка должна реагировать, занимая определенное положение в эмбрионе, либо менее детальной информацией, позволяющей клеткам «узнавать» свое местонахождение и действовать в соответствии с ним. Поскольку генетические инструкции находятся внутри клетки и крайне маловероятно, что детальная информация может поступать в нее извне или даже передаваться из ее цитоплазмы к генетической программе внутри ядра (запрет, известный как «центральная догма молекулярной биологии»), более правдоподобно предположение о контроле, обеспечиваемом позиционной информацией. Однако до сих пор остается загадкой, на чем она основана, если все клетки эмбриона генетически идентичны. Возможно, это связано с цитоплазмой яйцеклетки. Она часто даже визуально неоднородна (например, пигмент и желток распределены в ней неравномерно), и уже продукты первого деления могут иметь разную цитоплазму, а следовательно, и неодинаковые условия для экспрессии своих геномов.
Можно видеть, что этот процесс соответствует предположению Вейсмана, за исключением того, что в ходе дробления клетки начинают различаться цитоплазматиче-ским, а не ядерным материалом. Это делает возможным материнское влияние на развитие через цитоплазму яйца. В конечном счете такой контроль, независимо от его природы, бывает либо жестким, определяющим судьбу клеток на ранних стадиях онтогенеза (детерминированный процесс), либо более гибким, позволяющим экспериментально изменять судьбу отдельных клеток даже на достаточно поздних стадиях (недетерминированный процесс)
Морфогенез сочетает перемещения клеток и дифференциальный рост. Первый процесс хорошо описан для ранних стадий развития прозрачного эмбриона морского ежа (рис. 17.5, А и гл. 15): различные клетки вну-три него можно не только наблюдать, но и регистрировать с помощью замедленной киносъемки. На ранней стадии эмбрион образует состоящий из клеток полый шар — бластулу. Затем некоторые клетки должны переместиться внутрь, чтобы сформировать внутренние органы, например ки: шечник. Этот процесс, называемый гастру-ляцией, происходит в два этапа. Сначала внутрь проникают отдельные клетки, затем происходит инвагинация всей стенки. Миграция начинается утратой контакта клеток друг с другом; они движутся в бластоцель (внутреннюю полость бластулы) и затем перемещаются вдоль его внутренней поверхности, подтягиваясь филоподиями. Инвагинация включает две стадии: медленное прогибание стенки сменяется после некоторого перерыва быстрым ее впячиванием. Первая фаза, вероятно, связана с изменением адгезии клеток: они слабее прилипают друг к другу, но остаются прикрепленными к базальной мембране. Это придает им грушевидную форму и может вызывать прогибание вовнутрь, как показано на рис. 17.5, Б. Быстрая фаза, вероятно, обеспечивается клетками, образующими в этой зоне филоподий, которые, установив контакт с крышей бластоцеля, сокращаются. Эти процессы, включающие межклеточные мембранные взаимодействия и активную миграцию клеток с помощью филоподий, вероятно, довольно типичны для морфогенетических изменений у животных. Основной вопрос, который остается нерешенным,— как они контролируются, обеспечивая формирование полностью организованной особи.
Поскольку и онтогенез, и филогенез внешне прогрессивны, заманчиво предположить, что последний происходит путем появления у первого дополнительных стадий. В таком случае онтогенез рекапитулирует филогенез. Эту точку зрения сформулировал Эрнст Геккель в конце XIX в. В соответствии с ней онтогенез «высшей» формы повторяет взрослые формы более низ-ких уровней организации. Фон Бэр, современник Геккеля, напротив, утверждал, что ни один взрослый организм не повторяет взрослых стадий проще организованных животных, однако, поскольку развитие всегда идет от недифференцированного состояния к дифференцированному, его начальные фазы у различных таксонов должны быть одинаковы. Следовательно, эмбриональные, а не взрослые формы, в различных филетических линиях повторяются, что вполне соответствует принципам развития, изложенным в последнем разделе.
Эволюция путем появления дополнительных стадий онтогенеза точно соответствует ламаркистской теории приобретенных признаков, которые обычно развиваются в течение жизни и добавляются к существующим структурам. Однако менделев-ская генетика опровергает эту точку зрения, поскольку мутация может привести к изменению на любой стадии развития. Действительно, сейчас известно, что скорость развития контролируется генами. Изменения последних могут либо остановить его (устраняя «прошлый» взрослый организм), либо продлить за нормальные пределы. Вальтер Гарстанг (W. Garstang, 1868—1949) был одним из первых зоологов, оценивших важное значение генетики для развитияи эволюционные возможности, открываемые изменением его темпов.
На рис. 17.7 приведен полный спектр эволюционных сдвигов, которые могли бы возникнуть таким путем. Каждый график включает траектории развития, отражающие зависимость формы от размера или возраста. Сплошные линии соответствуют предковым траекториям, а прерывистые — возникшим у потомков. Отмечены начало развития и его прекращение. В верхнем ряду графики отражают замедление (неотения) или «усечение» (прогенез) развития; такие его изменения называются педоморфо-зом. При этом эмбриональные, личиночные или ювенильные признаки сохраняются у взрослой формы. Нижний ряд иллюстрирует противоположную тенденцию (пераморфоз).
Вальтер Гарстанг особенно интересовался личиночными формами и полагал, что эволюция шла в основном за счет педо-морфоза. Действительно, его роль в ряде случаев могла быть велика (гл. 2). Например, среди современных видов половозре-лость у самцов некоторых эхиурид и ракообразных (и рыб) наступает при мелких размерах тела; такие самцы «паразитически» прикрепляются к значительно более крупным (иногда на несколько порядков) самкам.
В отличие от эндокринных сигналов, качественно отличающихся друг от друга в связи с химическими особенностями гормонов, в нервной системе передача различных элементов информации происходит с помощью внешне идентичных последовательностей электрических изменений и одного и того же химического медиатора. Значение информации определяется участвующими в передаче нервными элементами,каждый из которых как бы по-своему «меченый».
Этот принцип можно наблюдать в случае реакции избегания у тараканов и сверчков. Стремительная атака хищника— жабы - создает ток воздуха, который воспринимается сенсорными волосками на анальных перках насекомого (см., например, рис. 8.31,?), удаление которых снижает шансы на спасение. Волоски собраны в несколько пучков, чувствительных к ветру, дующему в разных направлениях. Каждый пучок образует отдельный комплекс соединений с гигантскими интернейронами, доходящими до торакса, а различные гигантские интернейроны косвенно стимулируют специфические мотонейроны. Например, интернейрон № 5 активируется только струями воздуха от заднего квадранта этой же стороны тела и возбуждает медленные депрессорные мотонейроны (и мышцы) этой стороны, что приводит к повороту от источника ветра. Если церки в эксперименте поменять местами, животное «глупеет» и реагирует так, как будто поток воздуха идет с другой стороны.Одного фотона достаточно для того, чтобы вызвать заметный скачок мембранного потенциала фоторецептора. В некоторых случаях единственная молекула способна возбудить хеморецептор. Поскольку у одного организма могут быть миллионы рецепторов, понятно, что животное должно отфильтровывать из поступающей сенсорной информации значимые сигналы, считая остальные лишними.
Как показано выше, в зрительную долю саранчи заходят все ретинотопные отростки. В конечном счете они образуют контакт с нейроном, называемым гигантским лобу-лярным детектором движения (LGMD), имеющим (рис. 16.22) множество веерообразно расходящихся дендритов, позволяющих ему получать стимулы от элементов, соответствующих любой части поля зрения. LGMD возбуждается только в том случае, если объект в поле зрения, во-первых, достаточно мал, так что саранча не реагирует, скажем, на движения раститель-ности. Информация о крупных объектах частично отфильтровывается благодаря латеральному торможению (разд. 16.8.2), а частично— за счет активации параллельного пути, оказывающего на LGMD тормозное воздействие. Во-вторых, объект должен двигаться. Пресинаптические по отношению к LGMD элементы являются фазически-ми—каждый из них, выпустив залп импульсов, прекращает работу. Следовательно, только движущийся объект, возбуждающий целый рад таких элементов, обеспечивает последовательное поступление стимулов к LGMD и его активацию. Наконец, движение должно варьировать—неоднократная стимуляция одних и тех же синаптических входов LGMD вызывает нервную депрессию и становится неэффективной.
Информация, поступающая в центральную нервную систему по сенсорным путям, проходя через центры синаптического взаимодействия, видоизменяется (рис. 16.21). На данном уровне передачи представлен ряд модулей — практически идентичных синаптических центров. Они часто связаны локальными интернейронами и посредством их способны влиять друг на друга. Среди такого рода взаимодействий наиболее изучено латеральное торможение, впервые описанное Хартлайном (Hartline) в 1949 г. в его классической работе по мечехвосту (Limulus). Реакция омматидия на данный уровень освещенности сильнее, если он освещен один, поскольку одновременное стимулирование нескольких соседних омматидиев вызывает их взаимное торможение. Организации сенсорных систем свойственна также иерархия — информация постепенно передается от низших центров к высшим.
Зрительный путь насекомых связан с тремя участками мозга—ламинарной, медуллярной и лобулярной областями зрительной доли, не считая протоцеребрума (приложение 16.8). Каждому омматидию соответствует модуль, или патрон, нейронов второго порядка в ламине и пучок клеток третьего порядка в медулле. Этот принцип ретипопюпии означает, что характер освещения глаза неоднократно отражается в морфологически упорядоченных формах активности на четырех различных уровнях организации зрительной системы.Конвергенция, свойственная глазкам насекомых, типична для многих сенсорных систем. С ней связана концепция сенсорного поля—набора рецепторов, передающих сенсорную информацию одной клетке или одному центру нервного пути. Например, у гигантского срединного волокна земляного червя сенсорное поле переднее, т. е. главная информация поступает к нему от рецепторов, расположенных в передней части тела, тогда как у пары боковых гигантских волокон— главным образом задние сенсорные поля. Поля обоих типов волокон перекрываются в средней части тела.
Для сенсорных путей характерна также дивергенция, поскольку информация от одного рецептора или их группы передается в центральную нервную систему по множественным, или параллельным, путям, которые могут быть использованы для выделения и изоляции информации различного типа. Дивергенция также характерна для сенсорных систем, каждая из которых хотя обычно и соответствует только одной сенсорной модальности, имеет выход на несколько моторных центров, влияя таким образом на различные типы поведения.
Информация о внешней и внутренней средах должна быть не только собрана и закодирована в изменениях мембранного потенциала рецепторов, но и обработана, т. е. видоизменена и преобразована так, чтобы обеспечить адаптацию рассматриваемого животного. Например, у саранчи простые глазки на вершине головы дают слабо сфокусированное изображение и демонстрируют массовую конвергенцию— информация от приблизительно 1000 рецепторов каждого глазка передается сравнительно небольшим числом (25) нейронов второго порядка. Во время полета это обеспечивает быструю общую оценку положения горизонта, тогда как сложные боковые глаза, как мы увидим ниже, могут различать детали окружающего.
Совершенство сенсорного и нервного аппарата членистоногих проявляется в распознавании ими признака или сочетания признаков среди множества простых альтернативных вариантов. Пчела научается различать важные для нее участки, «как будто делает их моментальные панорамные снимки» (Collett, 1983). Некоторые южноамериканские пчелы, опыляющие орхидеи, ежедневно посещают в определенной последовательности одни и те же цветы, положение каждого из которых на постоянном маршруте протяженностью около 20 км они должны запомнить.
Главным аспектом сенсорной обработки является выделение признаков—
распознавание или выбор в качестве объекта внимания особенно важной для животного информации. Так, у членистоногих некоторые виды поведения стереотипны и ярко выражены, например движение клешнями при сексуальных демонстрациях у манящего краба. Они играют роль «сигнальных раздражителей», «высвобождающих» специфические поведенческие реакции у особей своего вида, ничего не знача для других видов. По всей видимости, сенсорная и нервная системы организованы так, чтобы раз-личать, проводить и усиливать одни сигналы, не реагируя на другие.
Интересно рассмотреть поведение самцов некоторых журчалок. Когда в поле зрения появляется потенциальный партнер, самец летит ему на перехват. Чтобы проложить правильный курс, нужно знать расстояние до объекта, его скорость и направление движения. Эти параметры, вероятно, нельзя определить путем наблюдения, поскольку быстро передвигающийся крупный объект на большом расстоянии будет выглядеть почти так же, как медленно движущийся мелкий объект, находящийся рядом с самцом. По-видимому, муха «допускает», что объект примерно такого же размера, как она сама, и что он перемещается со скоростью, близкой к ее собственной. Расстояние, с которого он может быть замечен, зависит от его размера, следовательно, можно сделать вывод о расстоянии.
Типы сложных глаз у членистоногих различаются по степени и природе функциональной изоляции омматидиев. Аппозиционные глаза (рис. 16.20,Л), обнаруженные, например, у крабов и пчел, адаптированы к высокой освещенности. Пигментные клетки в них экранируют рабдом от любого света, не проходящего через роговичную линзу данного омматидия.
Оптико-суперпозиционные глаза
(рис. 16.20,-6), например, у креветок, омаров и бабочек, имеют широкую «прозрачную зону» между кристаллическим конусом и рабдомом, причем последний короче первого. При сильном освещении они функционируют как аппозиционные, обеспечивая максимальную разрешающую способность. Однако при слабом освещении рабдомы получают свет, проходящий через несколько соседних омматидиев, благодаря изменению формы пигментных клеток или миграции в них пигмента, если сами они остаются неподвижными. Лучи от данного источника, падая на разные омматидии, изменяют направление, тем самым увеличивая количество света, возбуждающего один рабдом, что максимизирует чувствительность глаза при тусклом освещении. Однако, вероятно, в связи с рассеиванием света во время его прохождения через мембраны разрешающая способность глаза снижается.
В описанных выше типах глаз невозможно разделить информацию, поступающую от отдельных ретинулярных клеток одного омматидия, поскольку рабдом здесь «замкнутый», т. е. различные рабдомеры как бы вставлены друг в друга микроворсинками. Более того, каждая рецепторная клетка образует синапсы на всех нейронах, объединенных в мелкую группу («патрон»), расположенную непосредственно под оммати-дием. Совсем другая картина наблюдается в нейросуперпозиционных глазах мух, представляющих собой вершину развития зрения у ченистоногих (приложение 16.7).
Сложные глаза—это органы, состоящие из ряда практически идентичных элементов, омматидиев, расположенных в геометрическом порядке. Их иногда называют мозаичными глазами, поскольку изображение формируется с участием всех омматидиев, каждый из которых дает лишь небольшую его часть. По-видимому, такие глаза хорошо адаптированы к регистрации движения, но их разрешающая способность (за исключением мух) составляет в лучшем случае 1", в то время как у позвоночных и осьминога— Г. Если сетчатка пигментированного глазного бокала вогнутая и дает перевернутое изображение, сложные глаза и их сетчатки всегда выпуклые, а получаемое изображение прямое (рис. 16.19). Такие глаза обнаружены у многих членистоногих, за исключением пауков, диплопод и т.д. Они присутствуют также у двустворки Area, расположены на щупальцах полихет-сабеллид, а у морских звезд образуют «зрительные подушечки» на концах лучей.
Острота зрения сложных глаз зависит от углового расхождения омматидиев. Например в глазу дафнии 22 омматидия, направление каждого из которых отличается от направления соседнего на 38°, а у краба Lepto-grapsus их несколько тысяч с разницей между соседними 1,5°. Разрешающая способность в последнем случае выше, а мозаичное изображение из мелких кусочков четче, чем из крупных, но это коррелирует с потерей чувствительности. В глазах некоторых крабов наблюдаются мелкозернистые полоски, образованные омматидиями с малым угловым расхождением; они аналогичны желтому пятну в глазах позвоночных.
У членистоногих каждый омматидий представляет собой удлиненный элемент, обычно состоящий из роговичной линзы, кристаллического конуса, ряда рецептор-ных (ретинулярных) клеток (у дафнии—4,у крабов и мух — 8, у мечехвоста — от 10 до 15) и примыкающих к ним пигментных клеток (рис. 16.20). Ретинулярные клетки расположены как дольки в апельсине. Упорядоченные наборы микроворсинок вдоль их внутренних поверхностей образуют рабдо-мерьи а рабдомеры одного омматидия составляют его рабдом.
Омматидии некоторых членистоногих зависят от дифракции света. У эвфаузиевых рачков и бабочек длинные, по форме напоминающие пулю, кристаллические конусы, согласно Экснеру (Ехпег, 1881), образуют «линзовые цилиндры» с высоким значением коэффициента преломления вдоль оси, постепенно снижающимся по направлению к периферии. Однако сейчас известно, что в других глазах (например, у креветки и омара) используется отражающая оптика; при этом пирамидальные конусы «посе-ребрены» снаружи слоями кристаллов. Поверхность таких глаз образована квадратными, а не шестиугольными фасетками.
В аппозиционных глазах поля зрения соседних омматидиев обычно слегка перекрываются, хотя у ракообразного Phronima каждый омматидии срединных глаз воспринимает свет от поля с углом 4°, тогда как угол расхождения омматидиев составляет только 0,5е. Возможно, наиболее замечательные глаза у раков-богомолов.
Уровень организации фоторецепторных органов беспозвоночных весьма неодинаков (рис. 16.17). Простейшие из них, называемые глазками, дают информацию только об интенсивности и направлении света. При оценке эволюционного значения различных типов структур следует соблюдать осторожность, поскольку все данные соответствуют ныне живущим видам. К тому же последовательное усложнение может наблюдаться внутри многих крупных таксонов— выделяют до 40—65 «филетических линий сложности» (Salvini-Plawen, Mayr, 1977). Например, среди фоторецепторных органов книдарий встречаются и участки пигментированного эпителия, и глаза с хрусталиком (у Татоуа); У моллюсков это и простые открытые глазные бокалы (у блюдечек), и пятиклеточные глазки (у некоторых голожаберных), и глаза головоногих с 20 млн. рецепторов, выдерживающие сравнение с нашими собственными.
Глаза, формирующие хорошо сфокусированные изображения, называются камерными. Во-первых, они характеризуются обширным слоем рецепторов, составляющих сетчатку (ретину), которая может быть прямой или инвертированной в зависимости от направления рецепторных полюсов клеток к источнику света или от него соответственно (рис. 16.18). Во-вторых, такие глаза снабжены устройствами для фокусирования света, хотя, если сетчатка толстая, а хруста-лик прилегает к ее поверхности, изображение будет нечетким.
Хорошо развитое зрение имеет решающее значение для хищников, например для пауков-скакунов, которым необходимо оценивать скорость движения жертвы (у пауков все глаза состоят из пигментного бокала с хрусталиком). Камерные глаза достигают наивысшего развития у осьминога и близких к нему форм (рис. 5.25,?). Совершенство их выражается помимо прочего в появлении век, подвижного зрачка, изменяющего свою форму хрусталика, и внешних мышц, которые при участии сигналов от статоциста фиксируют зрение на интере-суюшем предмете независимо от движений тела. Головоногие моллюски—
рекордсмены по размеру глаз. У гигантского кальмара Architeuthis их диаметр достигает 40 см, а сетчатка, по всей вероятности, содержит до Ю10 рецепторов (у человека — 108). Глаз наутилуса представляет собой загадку, поскольку лишен и хрусталика, и роговицы. Он функционирует как камера с крошечным входным отверстием; при этом чувствительность и разрешение низки.
Как показал Икин (Eakin), подавляющее большинство фоторецепторов принадлежат к этим двум типам (рис. 16.16). У одного из них фоторецепторные органеллы представлены ресничками или их модифицированными мембранами (например, у позвоночных). Набор микротрубочек в ресничке может быть обычным или видоизмененным. У второго типа фоторецепторные органеллы—микроворсинки, образующие правильные ряды, называемые рабдомами. Следует обратить внимание, что дендриты, несущие микроворсинки, часто оканчиваются ресничкой или ее рудиментом, т.е. можно предполагать, что ресничный комплекс играет роль индуктора при развитии рабдо-мов. Более того, у полихет семейства Serpu-lidae на разных уровнях одной и той же клетки обнаружены дефинитивные ресничные и рабдомерные рецепторы. У книдарий Polyorchis микроворсинки, образованные клеточной и ресничной мембранами, расположены вперемешку; некоторые из них, по-видимому, имеют смешанную природу.
Многие фоторецепторные мембраны обоих типов ежесуточно в массе разрушаются и обновляются. У ночных пауков-динопид рабдом занимает днем около 15% объема рецепторной клетки, а через час после захода солнца—до 90%. Этот избыток разрушается в течение двух часов после восхода. У плоских червей микроворсинки в темноте дегенерируют и восстанавливаются между пятой и десятой минутами освещения (по-видимому, из мембранного материала, накопленного в виде готовых к использованию внутриклеточных пузырьков).
Большинство ресничных элементов является рецепторами «выключения». Темнота приводит к открытию №+-каналов (обычно), деполяризапии и выделению медиаторов из окончаний. Рабдомерные рецепторы, напротив, обычно реагируют на «включение» (перечисленные эффекты вызываются освещением). Эти различия легко наблюдать у гребешка Pecten: верхний слой рецепторов его глаза—ресничный, а нижний —рабдомерный.
Ресничные рецепторы, например у поли-хет-сабеллид и гребешка, по-видимому, хорошо адаптированы к участию в «теневых рефлексах»—защитных реакциях при неожиданном снижении освещенности. Однако у усоногих рачков при этом используются рабдомерные рецепторы «включения». Уменьшение освещенности, вызывая их гиперполяризацию, блокирует выделение тормозного медиатора и тем самым активирует нейроны мозга. Однако из правила всегда есть исключения. Например, у брю-
хоногого моллюска Onchidium микроворсинковые рецепторы, по-видимому, реагируют на «выключение». У сальп (оболочники) такая реакция свойственна фоторецепторам обоих типов. Принцип работы рецепторов смешанного типа пока не выяснен.
Долгое время считалось, что тип фоторецепторов имеет филогенетическое значение: ресничный характерен для книдарий и вторичноротых, а микроворсинковый— для первичноротых. Однако сейчас известны многочисленные исключения из этой схемы. Например, у морской звезды рецепторы микроворсинковые; в глазах гребешка представлены оба типа: правый личиночный глазок плоского червя Pseudoceros состоит из нескольких микроворсинковых рецепторов, а левый—из трех микроворсинковых и одного ресничного.
Чувствительность к свету, т.е. узкому участку спектра электромагнитного излучения, обусловлена зрительным пигментом — химическим веществом, поглощающим лучистую и выделяющим в ответ на эту свободную энергию. Родопсин—это соединение, состоящее из каротиноида ретиналя (производного витамина А) и белка опсина. Оно распространено почти у всех групп организмов и обнаружено, например, как у водоросли Volvox, так и у человека. Воздействие света превращает ретиналь из \\-цис в ll-транс конфигурацию, а затем диссоциация ретиналя и опсина приводит к обесцвечиванию пигмента. Эти изменения влияют на ионные каналы фоторецептор-ной мембраны, стимулируя синтез вещества типа сАМР (см. разд. 16.3.3), вероятно cGMP (циклический гуанозинмонофосфат). В ходе ферментативного синтеза пигмент регенерируется.
Родопсин существует в различных формах, определяемых типами ретиналя и опсина. Светляки, активные в сумерках, излучают как сигнал для других особей своего вида желтый свет, в то время как их виды, проявляющие активность в темноте, светятся зеленым. Таким образом, максимальная чувствительность ретиналевых пигментов у различных видов точно отрегулирована.
Цветовое зрение важно для многих ракообразных, насекомых и паукообразных (удивительно, что у осьминога его нет) и основано на присутствии нескольких типов рецепторов, пигменты которых чувствительны к различным частям спектра. Например, различные рецепторы пчел воспринимают в желто-зеленой (540 нм), синей (440 нм) и ультрафиолетовой (340 нм) областях. Бабочки чувствительны также к красному свету. Большинство фоторецепторов мух благодаря наличию родопсина и другого пигмента обладают любопытной двойной чувствительностью (в сине-зеленой и ультрафиолетовой областях). Диапазон спектральной чувствительности других рецепторов зависит от экранирующих пигментов, которые позволяют реагировать только на определенные длины волн, «отсекая» остальные.
Некоторые животные способны различать плоскость поляризации света. У мух эту функцию выполняют краевые элементы сложного глаза. Характер поляризации рассеянного света неба позволяет пчелам определять положение солнца, даже если оно скрыто облаками, и ориентироваться по нему. Осьминог благодаря этой способности «видит сквозь» маскирующую серебристую чешую рыбы.